Die 17-jährige Suzume trifft in einer Kleinstadt in Kyushu auf einen Mann, der angeblich auf der Suche nach einer Tür auf Reisen ist. Sie folgt ihm in die Berge und entdeckt inmitten von Ruinen eine verfallene Tür.

Suzume dreht an der Klinke, woraufhin weitere Türen in ganz Japan auftauchen und all die in ihnen verborgenen Katastrophen eintreten lassen. Der Mann fordert Suzume auf, sich auf die Reise zu begeben und jede geöffnete Tür zu schließen, damit die Katastrophen verhindert werden können.