Zusammen mit Astrid an seiner Seite beweist sich Hicks als Stammeshäuptling und Herrscher von Berk. Er strebt weiter nach seinem Traum von einer Welt, in der Menschen und Drachen jeder Art und Grösse friedvoll zusammenleben. Auch Ohnezahn beweist sich als Anführer seiner Art. Als er zufällig auf einen noch ungezähmten Tagschatten stösst, erfüllt sich für ihn eine tiefe Sehnsucht.

Doch das nur schwer zu beeindruckende Weibchen verdreht ihm gehörig den Kopf und stellt die Beziehung zu seinem besten Freund Hicks auf eine harte Probe. Als sich eine finstere, alles bedrohende Gefahr für das Dorf und seine Bewohner zusammenbraut, müssen Drachen und Reiter ihre Kräfte vereinen und gemeinsam schier unmöglich scheinende Entscheidungen fällen...